Congreso Virtual sobre Anatomía Patológica

865. Comunicación libre


Direccion de contacto
Prof. Dra. María Gabriela Paraje. Dto de Farmacia. Facultad de Ciencias Químicas. Universidad Nacional de Córodoba. (5000) Ciudad Universitaria. Córdoba, Argentina. e-mail: paraje@dqo.fcq.unc.edu.ar

Biofilm microbianos en pacientes con Enfermedades Inflamatorias Crónicas en la Vía Aérea Superior

Natalia Angel Villegas[1], Roque Romero Díaz[2], Julio E. Arce Miranda[1], David Cremonezzi[3], Inés Albesa[1], M. Gabriela Paraje[4]
(1) Lab. de Higiene y Microbiología, Dto de Farmacia, Facultad de Ciencias Químicas, Universidad Nacional de Córdoba. ARGENTINA
(2) Servicio de Otorringolaringología, Universidad Católica de Córdoba ARGENTINA
(3) Cátedra de Patología, Hospital Nacional de Clínicas, Universidad Nacional de Córdoba. ARGENTINA
(4) Dto de Farmacia, Facultad de Ciencias Químicas, Universidad Nacional de Córdoba. ARGENTINA

Resumen

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Actualmente se considera al biofilm microbiano como un factor de virulencia que constituye un modo de crecimiento protegido que permite la supervivencia en un medio hostil, pudiendo diseminarse y colonizar nuevos nichos. Por sus características estructurales, tiene un importante impacto en las infecciones crónicas debido a una elevada probabilidad que microcolonias individuales se desprendan de la estructura, con serios riesgos de embolia infectiva u obstructiva.
Los biofilm están implicados en infecciones crónicas, lentas, resistentes a los tratamientos como algunas infecciones otorrinolaringológicas; siendo, Pseudomonas aeruginosa, Haemophylus influenzae, Streptococcus pneumoniae y Staphylococcus aureus, los principales microorganismos asociados. En Enfermedades Inflamatorias Crónicas en la Vía Aérea Superior (EIVAS), una causa de resistencia a los antibióticos y a las defensas del huésped podría ser la presencia de biofilm en las criptas amigdalinas de pacientes con amigdalitis crónicas.
El objetivo de este trabajo es demostrar, mediante técnicas microscópicas clásicas, sencillas y económicas, la presencia de biofilm microbianos en tejido amigdalino o adenoideo de pacientes pediátricos con EIVAS.

Los resultados de este trabajo demostraron la presencia de biofilm en todos los pacientes con EIVAS estudiados, con distinta intensidad, en contacto con el epitelio plano estratificado de la superficie de las amígdalas y principalmente en la profundidad de sus criptas. Se observaron tanto como microcolonias y/o macrocolonias bacterianas, algunas de ellas como estructuras bacterianas mixtas. Células inflamatorias, epiteliales descamadas y escamas córneas se hallaron en la periferia de estos cúmulos bacterianos. Estos cuadros clínicos pueden tener relación directa con la presencia de microorganismos  en forma de biofilm, lo que favorecería la cronicidad de la respuesta inflamatoria evidenciable por los cambios en la mucosa respiratoria y la persistencia de adenopatías que no responden a los tratamientos antibióticos.

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Introduccion    

El biofilm representa una comunidad de microorganismos derivado de células sésiles que crecen unidas irreversiblemente a una superficie sólida, viva o inerte, embebidas en una matriz extracelular producida por ellas mismas, exhibiendo un fenotipo alterado con respecto al índice de crecimiento y transcripción de genes(1). Aunque la composición del biofilm es variable, en general, el componente mayoritario es el agua, pudiendo representar el 97% del contenido total. La masa de éstas estructuras está formada aproximadamente por un 15% de células y el resto formada principalmente por exopolisacáridos secretados por las propias células que forman parte del mismo, pudiendo contener también, en menor cantidad, proteínas, DNA y productos diversos procedentes de lisis bacteriana(2). La matriz no es sólida y presenta canales que permiten el flujo de agua, nutrientes y oxígeno incluso hasta en las zonas más profundas, sin embargo, dentro del mismo pueden existir diferentes concentraciones de nutrientes, pH u oxígeno, aumentando la heterogeneidad sobre el estado fisiológico en el que se encuentra la bacteria dentro del biofilm(3). En esa comunidad heterogénea, dinámica y de estructura compleja los microorganismos conviven, cooperan, se comunican por sistemas de señales, quorum sensing(4), que dirigen el fenotipo y regulan la expresión de genes que no se expresan en las formas planctónicas y con resistencia a los antibióticos (ATB), al estrés ambiental y a las defensas del huésped. Puede encontrarse formado por una o por más especies bacterianas, como se observa en Pseudomonas y Staphylococcus(5), pero no existen muchos antecedentes respecto a la formación de estos “biofilm mixtos”.

Actualmente se considera al biofilm como un factor de virulencia que constituye un modo de crecimiento protegido que permite la supervivencia en un medio hostil, pudiendo diseminarse y colonizar nuevos nichos. Por sus características estructurales el biofilm, tiene un importante impacto en las infecciones crónicas debido a una elevada probabilidad que microcolonias individuales se desprendan de la estructura, con serios riesgos de embolia infectiva u obstructiva(6).

Cuatro criterios se han propuesto para calificar a un biofilm como agente etiológico:

I) la bacteria patógena se encuentra asociada a una superficie o adherida a un sustrato; II) el exámen directo muestra las bacterias en cúmulos, incrustadas en una matriz propia o formada por componentes del huésped; III) la infección es localizada, y IV) la infección es resistente a los ATB pese a que en algunos de los casos las formas planctónicas presentan sensibilidad (7).

Los biofilm están implicados en infecciones crónicas, lentas, resistentes a los tratamientos como algunas infecciones otorrinolaringológicas; siendo, Pseudomonas aeruginosa, Haemophylus influenzae, Streptococcus pneumoniae y Staphylococcus aureus, los principales microorganismos asociados (8,9).

La naturaleza estructural y las características fisiológicas de las células sésiles, confieren al biofilm resistencia intrínseca a agentes antimicrobianos. Varias razones han sido investigadas, aunque el mecanismo preciso de cómo se altera esta sensibilidad no está esclarecido(1,6,10). En EIVAS, una causa de resistencia a los antibióticos y a las defensas del huésped podría ser la presencia de biofilm en las criptas amigdalinas de pacientes con amigdalitis crónicas.

 

El objetivo de este trabajo es demostrar, mediante técnicas microbiológicas clásicas, sencillas y económicas, la presencia de biofilm microbianos en tejido amigdalino o adenoideo de pacientes pediátricos con EIVAS.

 

Material y Métodos    

Muestra poblacional

En el presente trabajo se incluyeron muestras de 10 pacientes (entre 36 meses y 6 años de edad), que presentaron antecedentes de cuadros infecciosos recurrentes u obstrucción de vía aérea superior, con presencia de signos y síntomas tales como otitis media con efusión, otitis recurrentes, rinitis o rinosinusitis, obstrucción de la vía aérea con respiración bucal, ronquido, con o sin apneas del sueño, y presencia de adenopatías cervicales persistentes, a los cuales se les practicó cirugía de amígdalas o adenoides. No fueron incluidos en el trabajo pacientes que presentaron enfermedades sistémicas concomitantes o inmunocomprometidos, y/o con cuadros inflamatorios agudos de vía aérea superior como sinusitis, otitis media, etc al momento de la práctica quirúrgica. El protocolo se encuentra aprobado por el comité de ética de la Institución con el correspondiente consentimiento firmado de los responsables de donar el material para este estudio.

Procesamiento de la muestra

El tejido amigdalino o adenoideo, se extirpó con amigdalótomo de Daniel’s según técnica convencional sin comprometer la integridad anatómica de la amígdala. A continuación se realizaron improntas de la superficie de las criptas amigdalinas sobre un portaobjeto, y se cortó la amígdala en rodajas perpendiculares a su diámetro longitudinal y fueron colocadas, con su debida identificación, en formol 10%.

Para el montaje de las mismas se lavó con agua corriente para retirar el exceso de formol y se realizaron una serie de deshidrataciones en alcohol 96º y alcohol 100º en estufa a 60ºC durante una hora, respectivamente, colocando otra hora, las muestras en xilol. Se pusieron en un molde de parafina, donde se dejaron solidificar y realizaron cortes de 2 a 4 mm con micrótomo. Posteriormente, se distribuyeron en portaobjetos, dejando en estufa a 60ºC para su fijación, por duplicado y divididas en tres series paralelas para las distintas coloraciones.

Estudio de presencia de biofilm microbianos

Se estudió la presencia de biofilm en el tejido amigdalino y adenoideo por distintas técnicas como: tinción del material por coloración de Gram y posterior cuantificación por Microscopia Óptica, otro grupo de muestras fueron analizadas por microscopía de fluorescencia con tinción de naranja de acridina y un tercer grupo se colorearon con Hematoxilina\Eosina y observaron a microscopio óptico a 10 y 40X.

Antes de realizar las coloraciones para la observación microscópica, se procedió a desparafinar el material por inmersiones en xilol, dos veces durante 15 min; cinco inmersiones en alcohol 100º y 96º respectivamente, lavado con agua destilada y secado  a temperatura ambiente.

Para realizar la coloración de Gram, se colorearon las muestras durante 3 min en Cristal Violeta, 1 min en Lugol, 15 seg en un decolorante (alcohol/acetona) y 1min en Fucsina de Ziehl diluída, realizando lavados con agua en cada uno de los pasos anteriores. Se dejó secar a temperatura ambiente y se observó al microscopio óptico (Axiostar-Carl Zeiss) con aceite de inmersión (100X). Las imágenes fueron capturadas con una cámara fotográfica digital (Nikon Coolpix P3 VR)).

Se realizó una semicuantificación de la presencia de biofilm microbianos según la siguiente escala arbitraria:

 

-

no se observó presencia de micro o macrocolonias microbianas en 10 campos

+

se observó presencia de menos de una microcolonia en 10 campos

++

se observó presencia de menos de una macrocolonia en 10 campos

+++

se observó presencia de menos de diez micro y macrocolonias en 10 campos

++++

se observó presencia de más  de diez micro y macrocolonias en 10 campos

 

Por otro lado, la muestras se colorearon durante un minuto con una solución de naranja de acridina (Sigma) 10 mg/mL a pH 6,7 y posteriormente se determinó la presencia de biofilm microbianos por microscopia de fluorescencia (100X) (Nikon Eclipse E/ET 2000-E con cámara digital Nikon ACT/2V).

 

Resultados    

Se consideró un biofilm microbiano, la presencia de bacterias en cúmulos, incrustadas en una matriz propia o formada por componentes del tejido del huésped, en el examen directo muestra.

En el 100% de los pacientes (n=10) se observó la presencia de biofilm en distinto grado. En la taba 1, se muestran los resultados obtenidos con coloración de Gram y observación microscópica.

                                                      Tabla 1:

Paciente

Intensidad

1

+

2

+++

3

++++

4

++

5

-

6

+++

7

+

8

+

9

+++

10

+++

 

En la Fotografía 1 se muestra una microcolonia bacteriana, donde a mayor aumento se observan al menos dos tipos de morfología bacteriana distintas (biofilm mixtos), coloradas con tinción de Gram. En las fotografías 2 y 3 se observan macrocolonias de biofim (Coloración de Gram, 100X), una en una cripta amigdalina y la otra sobre la superficie epitelial. Las colonias se aprecian  conformadas tanto de bacterias Gram negativas, como Gram positivas, aunque en éstas últimas predominaron los cocos.

 

Por microscopía de fluorescencia con naranja de acridina se observó la presencia de micro y macrocolonias en las correspondientes muestras analizadas por microscopía óptica, fotografías  4 y 5, respectivamente. En la fotografia 6 se muestran bacterias aisladas, no agrupadas como un biofilm, teñidas con el colorante fluorescente.

 

En las Fotos 7, 8 y 9 se observan cortes coloreados con H/E, donde la mayoría de los biofilm se encontraron en contacto con el epitelio plano estratificado de la superficie de las amígdalas y principalmente en la profundidad de sus criptas. Se observaron como microcolonias y/o macrocolonias bacterianas, algunas de ellas como estructuras bacterianas mixtas. Células inflamatorias, epiteliales descamadas y escamas córneas se hallaron en la periferia de estos cúmulos bacterianos. En el interior de algunas macrocolonias se observaron escasos linfocitos.

En todos los casos las amígdalas exhibieron hiperplasia linfoide inespecífica con marcados signos de exocitosis de linfocitos y polimorfonucleares neutrófilos. En ningún caso se observó necrosis supurativa.

 

Fotografía 1 - <div style=fiogf49gjkf0dFotografía 1. Microcolonias bacterianas (biofilm) dentro de una cripta de amígdala extirpada a un paciente con infecciones recurrentes. Recuadro: se observan al menos dos tipos de colonias bacterianas. (Paciente 2, Coloración de Gram, 100X).">
Fotografía 1 -

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Fotografía 1. Microcolonias bacterianas (biofilm) dentro de una cripta de amígdala extirpada a un paciente con infecciones recurrentes. Recuadro: se observan al menos dos tipos de colonias bacterianas. (Paciente 2, Coloración de Gram, 100X).


Fotografía 2 - <div style=fiogf49gjkf0dFotografía 2. Biofilm microbiano en una cripta amigdalina, correspondiente al paciente 3. (Coloración de Gram, 100X).">
Fotografía 2 -

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Fotografía 2. Biofilm microbiano en una cripta amigdalina, correspondiente al paciente 3. (Coloración de Gram, 100X).


Fotografía 3 - <div style=fiogf49gjkf0dFotografía 3. Macrocolonia de un biofilm en la superficie adenoidea. (Paciente 9, Coloración de Gram, 100X).">
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Fotografía 3. Macrocolonia de un biofilm en la superficie adenoidea. (Paciente 9, Coloración de Gram, 100X).


Fotografía 4 - <div style=fiogf49gjkf0dFotografía 4. Microcolonias bacterianas en una cripta amigdalina, observada por microscopía de fluorescencia. (Paciente 2, Coloración con Naranja de Acridina, 100X).">
Fotografía 4 -

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Fotografía 4. Microcolonias bacterianas en una cripta amigdalina, observada por microscopía de fluorescencia. (Paciente 2, Coloración con Naranja de Acridina, 100X).


Fotografía 5 - <div style=fiogf49gjkf0dFotografía 5. Macrocolonia de un biofilm bacteriano observada con microscopía de fluorescencia. (Paciente 3, Coloración con Naranja de Acridina, 100X).">
Fotografía 5 -

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Fotografía 5. Macrocolonia de un biofilm bacteriano observada con microscopía de fluorescencia. (Paciente 3, Coloración con Naranja de Acridina, 100X).


Fotografía 6 - <div style=fiogf49gjkf0dFotografía 6. Bacterias aisladas, no agrupadas como biofilm, teñidas con el colorante fluorescente. (Paciente 2, Coloración con Naranja de Acridina, 100X).">
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Fotografía 6. Bacterias aisladas, no agrupadas como biofilm, teñidas con el colorante fluorescente. (Paciente 2, Coloración con Naranja de Acridina, 100X).


Fotografía 7 - <div style=fiogf49gjkf0dFotografía 7. Macrocolonia de biofilm en el canal de un cripta amigdalina. (Paciente 9, Coloración Hematoxilina/Eosina, 10 X).">
Fotografía 7 -

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Fotografía 7. Macrocolonia de biofilm en el canal de un cripta amigdalina. (Paciente 9, Coloración Hematoxilina/Eosina, 10 X).


Fotografía 8 - <div style=fiogf49gjkf0dFotografía 8. Biofilm microbiano en la profundidad de una cripta. (Paciente 3, Coloración Hematoxilina/Eosina, 45 X).">
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Fotografía 8. Biofilm microbiano en la profundidad de una cripta. (Paciente 3, Coloración Hematoxilina/Eosina, 45 X).


Fotografía 9 - <div style=fiogf49gjkf0dFotografía 9. Interfase entre una macrocolonia de un biofilm bacteriano y del tejido amigdalino. (Paciente 2, Coloración Hematoxilina/Eosina, 100 X).">
Fotografía 9 -

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Fotografía 9. Interfase entre una macrocolonia de un biofilm bacteriano y del tejido amigdalino. (Paciente 2, Coloración Hematoxilina/Eosina, 100 X).




Discusión    

Existe un porcentaje cada vez mayor de niños que presentan cuadros catarrales recurrentes de vía aérea superior con episodios de rinitis, otitis y otras manifestaciones clínicas como hipertrofia del tejido linfoide asociado a la vía aérea superior, acompañados por lo general de adenopatías cervicales múltiples fácilmente evidenciables en el examen físico (11). Estos fenómenos de recurrencia generan trastornos tanto en los patrones normales de desarrollo como en la calidad de vida del niño y todo su entorno por lo que se constituyen en un problema importante en la población pediátrica, motivando en ocasiones, terapéuticas antibióticas innecesarias o bien conductas quirúrgicas en un intento de minimizar la incidencia de estos cuadros.

Estos cuadros clínicos pueden tener relación directa con la presencia de microorganismos en forma de biofilm (12). Demostrar la presencia de los mismos, en las criptas amigdalinas y en adenoides de piezas quirúrgicas de niños en quienes la cirugía fue indicada tanto por infecciones recurrentes o por patología obstructiva (hipertrofia), ayudarían a confirmar la hipótesis que las  bacterias, protegidas de las defensas del huésped, en forma de biofilm, continúan con su metabolismo y la producción de exotoxinas locales, lo que favorecería la cronicidad de la respuesta inflamatoria evidenciable por los cambios en la mucosa respiratoria y la persistencia de adenopatías que no responden a los tratamientos antibióticos.

 

 

Conclusiones    

Los resultados de este trabajo demostraron la presencia de biofilm, mediante técnicas microscópicas clásicas, sencillas y económicas en todos los pacientes con EIVAS, aunque con distinta intensidad. Los biofilm se encontraron principalmente en las en las criptas de tejido amigdalino. 
Un control negativo apropiado sería un niño que nunca ha tenido inflamación respiratoria, pero ese material no está disponible para el estudio, sin embargo los resultados de analisis anatomo-histológico y microbiológicos correlacionan con los cuadros clinicos que presentaban los pacientes.

 

Agradecimientos    

Este trabajo fue finaciado por SECYT-UNC y FONCYT. La Dra. Paraje es miembro de la carrera de Investigador Científico de CONICET.

 

Bibliografía    

1 - Costerton, J.W., Lewandowski, Z., Caldwell, D.E., Korber, D.R., & Lappin-Scott, H.M. Microbial biofilm. Ann. Rev. Micro. 1995. 49, 711-745.
2 - Davies, D. The involvement of cell-to-cell signals in the development of a bacterial biofilm. Science. 1998. 280, 295 298.
3 - Stoodley, P., & Costerton, J. Biofilm as complex differentiated communities. Annu. Rev. Microbiol. 2002. 56, 187 209
4 - Petersen FC, Pecharki D, Scheie AA. Biofilm mode of growth of Streptococcus intermedius favored by a competence-stimulating signaling peptide. J Bacteriol. 2004 Sep;186(18):6327-31.
5 - Stoodley, P. Growth and detachment of cell clusters from mature mixed species biofilm. Appl. Environ. Microbiol. 2001. 67, 5608 5613.
6 - Costerton W, Veeh R, Shirtliff M, Passmore M, Post C, Ehrlich G. The applicacion of biofilm science to the study and control of chronic bacterial infections. J Clin Invest. 2003; 112: 1466-77.
7 - Hall-Stoodley L,Costerton J, Stoodley P. Bacterial Biofilms: natural environment to infectious diseases. NatRe Microbiol. 2004; 2: 95-108.
8 - Palmer J. Bacterial biofilms in chronic rhinosinusitis. Ann Otol Rhinol Laryngol Suppl. 2006 Sep;196:35-9. Review.
9 - Sanderson AR, Leid JG, Hunsaker D. Bacterial biofilms on the sinus mucosa of human subjects with chronic rhinosinusitis.Laryngoscope. 2006 Jul;116(7):1121-6.
10 - Mah TC, O´Toole GA. Mechanisms of biofilm resistance to antimicrobial agents. Trends Microbiol. 1997; 9:34-39.13.Drenkard E. Pseudomonas biofilm formation and antibiotic resistance are linked to phenotypic variation. Nat. 2002; 416:740-743.
11 - Kania RE, Lamers GE, Vonk MJ, Huy PT, Hiemstra PS, Bloemberg GV, Grote JJ. Demonstration of bacterial cells and glycocalyx in biofilms on human tonsils. Arch Otolaryngol Head Neck Surg. 2007 Feb;133(2):115-21.
12 - Chole RA, Faddis BT. Anatomical evidence of microbial biofilms in tonsillar tissues: a possible mechanism to explain chronicity. Arch Otolaryngol Head Neck Surg. 2003 Jun;129(6):634-6.

 

Comentarios

- Emilio Mayayo Artal (12/05/2007 11:41:09)

Excelente trabajo y muy bonita iconografía. Nosotros solo detectamos actinomices en las secciones de H-E cuando estudiamos las amígdalas, la otra flora se nos debe pasar.Intentaremos buscar más flora de ahora en adelante y puede que nuestros otorinos y sobre todo nuestros pequeños pacientes lo agradezcan.
Saludos. Emilio

- MARIA GABRIELA PARAJE (14/05/2007 15:58:28)

Hola Emilio, muchas gracias por sus comentarios, ademàs de actinomices tambien encontramos biofilm mixtos, en este momento estamos trabajando para tratar de aislar los microorganismo intervinietes.
Si necesita algun dato extra de metodologia u otra informacion con gusto se la remitiremos.

Saludos cordiales,

Dra. Paraje

- Zulia Weng Aleman (20/06/2007 22:24:41)

Trabajo muy ilustrativo e informativo. Los felicito.

- MARIA GABRIELA PARAJE (21/06/2007 17:23:33)

Muchas gracias Dra. Aleman.
Saludos cordiales,
Dra. Paraje

- Jorge Hernández (18/10/2007 23:49:31)

Hola, me llamo jorge Hernández y junto con otros cuatro compañeros estamos haciendo la carrera de tecnicatura superior en esterilización, en la misma estamos llevando a cabo una investigación acerca del biofilm sobre la superficie de los materiales biomedicos. Nuestro objetivo es determinar la presencia de biofilm pre esterilización por oxido de etileno y pos esterilización por este metodo. De acuedo a la bibliografia sabemos que el glutaraldehido al 2% durante 10 Hs. no elimina completamente la población microbiana del biofilm. Nosotros queremos saber qué ocurre con el Oxido de Etileno, si realmente lo elimina o tambien deja una pequeña fraccion de microorganismos. necesitamos saber qué opina de nuestro trabajo si es viable o no y si tienen bibliografia al respecto, tambien si nos pueden guiar un poco.
Desde ya muchas gracias y esperamos su respuesta.

- MARIA GABRIELA PARAJE (24/10/2007 14:44:59)

Hola José, me parece muy interesante el trabajo, y en lo que les pueda ayudar, me ofrezco, me pueden contactar en el correo: paraje@fcq.unc.edu.ar


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